Штаммы-«камикадзе» и ошибки, стоящие паразитам жизни

Вирусы, бактерии, грибы, гельминты — основные группы паразитов не только позвоночных животных и человека, но и насекомых. Внутри этих маленьких существ постоянно кто-то живет, используя их как среду обитания, источник пищи или «транзитную зону» для поиска конечного хозяина.

От такого соседства насекомые могут совершенно не страдать, а могут поплатиться жизнью: энтомопатогенные грибы или некоторые нематоды (круглые черви) убивают «свое» насекомое, потому что иначе им не продолжить жизненный цикл. В популяциях грибов встречаются и совсем нестандартные жизненные стратегии. Например, гриб может совершить «самоубийство», находясь в организме хозяина, заодно убив и его самого. Причины формирования такого поведения у штаммов «камикадзе» пока не до конца раскрыты.

«Правила» сосуществования насекомых и их симбионтов (организмов — участников симбиоза) весьма сходны со взаимоотношениями симбионтов с позвоночными животными, в том числе с человеком. Некоторые, попадая в организм, получают убежище и, не нанося вреда хозяину, просто живут внутри него, другие — приносят пользу, помогают переваривать пищу, третьи — условные патогены — способны нанести вред организму только при ослаблении его иммунитета, четвертые — факультативные или специализированные паразиты — приводят к патологическим изменениям в органах, тканях.

Но, в отличие от взаимоотношений паразиты — млекопитающие, для которых эволюция сделала все, чтобы они могли как можно дольше сосуществовать, отношения паразит — насекомое часто оканчиваются гибелью последнего. Некоторым видам паразитов просто необходимо убить хозяина, чтобы дать дочернее потомство и продолжить жизненный цикл.

И хотя от некоторых паразитов у насекомых нет возможности спастись, система защиты, которую природа разработала для этого класса беспозвоночных членистоногих животных, очень мощная и способна победить значительную часть болезнетворных организмов.

«Защищайтесь, сударь!»

«При проникновении паразита в организм насекомого через кутикулу (наружный скелет) или через кишечник запускается целый каскад разнообразных защитных процессов, — рассказывает заведующий лабораторией экологической паразитологии Института систематики и экологии животных СО РАН (ИСиЭЖ СО РАН), доктор биологических наук Вадим Крюков.

— Еще только при “высадке” на кутикулу, скажем, грибов, организм насекомого незамедлительно начинает реагировать — запускается процесс меланизации. Меланин — высокомолекулярный пигмент черного или темно-коричневого цвета — становится физическим барьером для паразита и не дает ему продвинуться дальше, образуя вокруг него меланиновую оболочку.

Дополнительно ослабляют паразита токсичные соединения, вырабатывающиеся при образовании меланина. Если же гриб все-таки смог проникнуть через кутикулу в полость тела насекомого, включается уже не только гуморальный, но и клеточный иммунитет: клетки крови (гемоциты) начинают процесс фагоцитоза, инкапсуляции инородных тел. Из такой капсулы патоген может уже не выбраться».

Насекомое встречает болезнетворный микроорганизм в полной боевой готовности, но и паразит — тактик не хуже. В его арсенале — выработка ферментов, разрушающих скелет «жертвы», синтез токсинов, способных угнетать иммунитет, и многое другое. Исход этой битвы зависит от уровня вирулентности (болезнетворности) патогена, дозы инфекции и уровня иммунитета насекомого.

Но победа не всегда однозначна. Случается, что насекомое на стадии личинки побеждает инфекцию, но она персистирует (сохраняется в полости тела) и может проявиться уже на следующих стадиях жизненного цикла, если действуют факторы, ослабляющие иммунитет насекомого. Известны и другие интересные случаи: например, насекомое может не выдержать стресса от воздействия различных систем собственного организма и погибнуть, по сути, от самого себя. 

Ошибки, совершаемые паразитами, и грибы-«камикадзе»

Стратегия большинства природных линий энтомопатогенных грибов направлена на то, чтобы убить хозяина, полностью заполнить его тело гифами (нитевидными образованиями), после чего снова прорасти через кутикулу, но уже в обратную сторону, и дать дочернее поколение спор, таким образом продолжив свой «род».

Однако при развитии грибных патогенезов нередко происходят различные сбои, при которых энтомопатогенные грибы убивают хозяина, при этом не завершая своего жизненного цикла. Такие «самоубийства», когда гриб по ряду причин не может полноценно развиться на хозяине или внутри него, встречаются довольно часто. Условно эти сбои и «самоубийства» можно разделить на зависящие от хозяина / внешних факторов / определенного стечения обстоятельств и на те, что определяются внутренней организацией самого паразита.

«К первой группе можно отнести случаи, когда паразит попал “не туда”. Например, оказался не на том хозяине, активировался и начал прорастать внутрь кутикулы, а неспецифический хозяин блокировал его развитие на этапе проникновения. Однако и сам хозяин может погибнуть вместе с умершим паразитом из-за сильной меланизации кутикулы, после чего успешная линька уже невозможна», — рассказывает Вадим Крюков.

Также паразит может попасть не в тот орган. Например, гриб, чей основной путь в организм насекомого лежит через кутикулу, попадает в кишечник. Несмотря на то что там гриб плохо ориентируется, он все равно начинает продуцировать ряд ферментов (например, протеаз), чтобы прорасти в полость тела. Такая ситуация характерна, например, для энтомопатогенных грибов Metarhizium и личинок комаров. Следствием этого становится гибель и насекомого, и гриба.

Другой интересный вариант неосознанного «суицида» — высокая доза паразита или высокая наработка собственных токсических веществ. Численность паразитов или концентрация их токсинов так высока, что в хозяине происходят настолько сильные морфофизиологические изменения, что они не дают жить и паразиту. Погибают оба.

Еще одна ошибка, совершив которую, паразит вынужден погибнуть, — выбор хозяина, который уже заражен более агрессивным паразитом. Например, если энтомопатогенный гриб проникает в хозяина, у которого идет активное развитие бактериоза, это приводит к комплексной (бактериально-грибной) инфекции и очень быстрой гибели насекомого.

Бактерии при этом могут иметь конкурентное преимущество перед грибами из-за более высокой скорости размножения — в этой ситуации гриб погибает. Эта особенность (стремительное течение смешанной инфекции) находит свое применение в создании комплексных препаратов против насекомых, в основе которых используются штаммы бактериальных и грибных патогенов.

Наконец, второй случай, когда «суицидальное» поведение грибов не зависит от внешних факторов и диктуется исключительно внутренними особенностями паразита. Такие штаммы успешно проникают в полость тела насекомого-хозяина, убивают и заселяют его, но затем погибают, после чего запускается процесс размножения сопутствующих бактерий и «грибница» внутри хозяина сгнивает.

Такие штаммы иногда можно выделить из природных источников, однако чаще этот тип поведения встречается у селектированных лабораторных штаммов или генетически модифицированных культур.

«Причин такого поведения может быть много. Дело в том, что обратный рост гиф (из убитого хозяина через кутикулу на поверхность) — весьма деликатный процесс, более деликатный, чем проникновение через кутикулу внутрь тела, — рассказывает Вадим Крюков. — Изменения в самых различных участках генома гриба могут привести к неспособности производить споры на убитом хозяине.

Например, искусственные изменения в генах, связанных с повышением или понижением синтеза ферментов (хитиназ и протеаз), некоторых вторичных метаболитов, регуляцией pH, устойчивостью к температурному стрессу и другие факторы, могут вызвать данное отклонение и “превратить” обычный органичный (сбалансированный) штамм в штамм-“камикадзе”». 

Эволюция любит середнячков но, возможно, и у «камикадзе» есть причины жить

Высоко- и низковирулентные паразиты (с высоким и низким уровнем болезнетворности) встречаются редко: природе это невыгодно, ведь в обоих случаях организм легко исчезает из сообщества. Чтобы хорошо жить, нужно быть середнячком — обладать умеренной вирулентностью.

Штаммы «камикадзе» не попадают в золотую середину, но, рискуя элиминировать, способны реализовать другую жизненную стратегию. В начале 2000-х было обнаружено, что энтомопатогенные грибы имеют альтернативную жизненную стратегию. Помимо развития на насекомых, они способны колонизировать растения, но при этом воздействовать на последних положительно.

Специалисты лаборатории экологической паразитологии ИСиЭЖ СО РАН совместно с коллегами из Центра коллективного пользования «Геномика» Института химической биологии и фундаментальной медицины СО РАН и Института почвоведения и агрохимии СО РАН провели исследования, в которых изучили связь с растениями у «обычных» штаммов, которые убивают насекомых и успешно спороносят на них, и штаммов-«камикадзе». Исследования проводились на штаммах одного вида гриба — Metarhizium robertsii. Работа подана в печать.

«Оказалось, грибы-“камикадзе” могут быть более полезными для растений, чем грибы с классическим жизненным циклом, — рассказывает Вадим Крюков. — Бактериальное разложение насекомых, убитых штаммами-“камикадзе”, приводит к более быстрому высвобождению неорганического азота, необходимого растениям. Кроме того, эти девиантные штаммы вполне активно колонизируют ткани растений и лучше, чем “классические”, стимулируют их рост.

Возможно, девиантные штаммы больше приспособлены к жизни внутри и на растениях, а штаммы с классическим циклом — к симбиозу с насекомым. Однако до сих пор не известно, могут ли энтомопатогенные грибы самовоспроизводиться внутри и на растениях, то есть давать дочерние поколения инфекционных структур при развитии, например, в ризосферной зоне (узком участке почвы, прилегающем к корням растения и попадающем под непосредственное действие корневых выделений и почвенных микроорганизмов). Работы в этом направлении продолжаются».

Работы поддержаны проектами РНФ и РФФИ № 18-34-20060.

Автор текста — Татьяна Морозова

Сибирское отделение РАН

11 статей

Сибирское отделение Российской академии наук — крупнейшее региональное отделение РАН, которое обеспечивает научно-методическое руководство над деятельностью ряда организаций РАН, расположенных в Сибири.

Показать больше